犬夜叉と巫女・桔梗は、あらゆる願いを叶えるという「四魂の玉」をめぐる陰謀に巻き込まれ、愛し合いながらも殺し合ってしまう。そして犬夜叉は50年間、かごめが現れるまで封印されてしまい…
現代の中学生・日暮かごめはある日、自宅の神社の祠の井戸から500年前の戦国時代へタイムスリップ！？桔梗の生まれ変わりであるかごめは封印されていた犬夜叉を蘇らせ、四魂の玉を再び現世に戻してしまう。
しかも玉は無数のかけらとなって飛び散ってしまったため、かけらを集めるために旅することになった二人。最初は嫌々だったが、二人は次第に惹かれ合っていくようになる。だがその旅の中で、50年前、犬夜叉と桔梗を罠にかけた張本人・奈落の存在が明らかになって…？
旅先で出逢った七宝、弥勒、珊瑚、雲母らと共に、二人は奈落に立ち向かう！
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